微进化和宏进化的达尔文桥梁.doc

Nature，（2009）2微进化和宏进化的达尔文桥梁David N. Reznick & Robert E. Ricklefs进化生物学家致力于理解微进化（适应）和宏进化（物种形成和种上水平分类等级划分的起源，复杂器官的发展）的关系已很久，微进化可在实验室和自然中观察到，宏进化不能被见证因为它发生的间隔时间超出了人类寿命。这些过程的联系也是科学和宗教信仰争议的主要起源。生物学家经常忘记达尔文提供了解决这个问题的方法，根据最近的研究，重新评判达尔文的主张已经时机成熟。目录1.1859年的分化和灭绝22.分化提供的信息43.灭绝提供的信息54.分化和灭绝的结合75.结论8Charles Darwin 和 Alfred Russel Wallace的见解基于有机体通过自然选择的四个原则进化：第一，生物体存在从亲代忠实传递到子代的“个体变异”；第二，所有的有机体产生后代的数量都多于在下一代中取代自身的需要量；第三，有限资源产生调节种群大小的“生存竞争”，于是许多后代未经繁殖即灭亡；第四，存活并繁殖的个体，平均来说，通过其个体变异，比那些未存活并繁殖的个体更好的适应当地环境。考虑到这四个原则，自然选择下的进化（修正的达尔文原则）自然遵循它。这些种群内随时间的适应性改变现在被称为微进化。达尔文预言微进化是一个连续渐进的过程。宏进化这个术语，相反，是指新物种和种上水平的分类等级划分的起源，也是复杂适应的起源。比如脊椎动物的眼睛。宏进化向达尔文提出了一个问题，因为修正的达尔文原则预示了种群内小尺度适应变化和大尺度变化现象之间渐进转变，但自然界几乎没有这种转变的证据。相反，自然界的特征是不连续的，间断的。一类间断涉及到“器官的极端完善主义”的存在，例如眼睛，或形态上的更新，如翅膀，都被发现在现代器官中已充分完全形成而没有留下它们如何进化的痕迹。另一类是在分类学等级系统中，物种和高等类群经常被间断缺口而分隔，没有他们之间相转变的证据。这些不连续性，加上化石证据上分类单元不连续的出现和消失，形成了微进化和宏进化的现代概念划分(Box 1). 许多进化生物学家认为，达尔文仅仅把微进化扩大来解释宏进化。事实上，关于微进化和宏进化的关系，达尔文仍更有所述，并援引了界定它的额外原则。因为它们在微进化和宏进化讨论中经常被遗忘，这里关注的正是这些额外原则。达尔文关于宏进化思想的关键是“分化和灭绝的原则”。在这篇综述中，我们考虑的是物种起源出版以来，这些原则的境遇，我们并讨论了达尔文关于微进化和宏进化关系的概念能否给今天提供有用的见解。这个关系在生物科学，科学和宗教的对立中依然引发争议。在达尔文诞辰二百周年之际，一篇标准的报道亟待而出。1. 1859年的分化和灭绝在达尔文具影响力的年代，灭绝是一个热点。人们发现许多化石不如活的有机体那样可辨识，直到19世纪早期，居维叶认为化石代表已经灭绝的有机体，相应的假设是这些有机体曾经生活在地球上广阔（那时），未开发的区域中。美国总统Thomas Jefferson 派Meriwether Lewis和 William Clark深入北美探险，他期望他们能找到仅仅在化石中发现的毛象和乳齿象。法国生物学家拉马克Baptiste Lamarck支持另一种备择观点：认为这些化石中的有机体并没有灭绝，而是进化为现代形式。居维叶不相信进化，他的灭绝的主张基于细致的解剖学比较，来强调化石和活的生物的不同。达尔文支持了居维叶的解释并加以拓展：灭绝是进化的副产物。有机体在生存竞争的压力下进化，一些物种获得了优良的适应特征，并通过竞争和资源型抑制排除其他种，这样，灭绝反映的是生存状态下持续的斗争的结果。种群调节主因子的任何变化都会引起种群大小丰度的下降和随后种群的消失。达尔文主张生存斗争是由有机体内部相互作用引起的，这也是形成物种如何进化的决定性因子，他认为物理环境在进化中的重要性很小。在他从事园丁工作和在伦敦动物博物馆中观察发现，许多不同气候下的生物，引入英国之后都可以存活并完美繁殖，所以物种分布不是取决于其对气候的忍耐度，相反，其自身的扩散能力和其他物种的出现形成了物种的分布。达尔文认为，界定生存竞争并形成物种如何进化的相互作用是多样的，包括竞争，捕食，寄生，病害和传粉。从而同范畴的相互作用对灭绝有所贡献。达尔文的分化原则源自他认为的生存竞争的一个最强有力组分。他认为最强烈的相互作用是一个种群内的个体间，或者关联紧密的种群或物种间，因为这些有机体具有最相似的需求。达尔文的分化原则预示了最有可能在斗争中胜出的个体，种群或物种在满足其生存繁殖的需求的方式上与其关联紧密的物种相迥异。分化原则有强烈的反对者，Ernst Mayr指出它是一个失败理论。他质疑并主张物种起源不是关于物种起源的，达尔文把每个物种视为种群连续统一体中的随意的点，它们在自然选择下的进化中相互各异。由此，他认为分化原则作用于种群内个体间或者物种内的种群间。而他并未区分这些相互作用的水平。Theodosius Dobzhansky6 和 Mayr对现代综合论的最重要贡献是认识到了物种形成涉及分化和不连续性的起源，或繁殖隔离。Mayr主张种群内个体不能相互分化因为它们是一个自交基因库中的一部分。如果认可物种间的繁殖隔离是分化的前提，那么就要修正达尔文的原则，即多样化的初期不涉及个体间或紧密关联种群间的相互作用。这个条件并未使分化和灭绝通常是紧密关联体间相互作用的结果这一达尔文原则失效；它仅仅把这个原则的作用延迟到共祖谱系繁殖隔离的后裔开始相互作用的时候。达尔文在物种起源的唯一封面上配图说明了他的后代适应性原则，分化原则，灭绝的联合作用。它显示了微进化和宏进化的关联。生命进化树上每一个分枝都视为正发芽的花苞，代表出现的变异或局域灭绝的物种，这些花芽是过度繁殖后代，个体变异允许它们胜出或者为开辟生态空间而钻探环境。大部分花芽都灭绝了，但是一部分续存下来，逐渐变化并改善提高后代，使它的紧密关联种灭绝，占领空白的生态空间。达尔文认为这些替代和分化的联合形成了进化树上的各个分支：一个祖先物种分化为多个后代（的裂隙）。形态和功能上的持续分化导致生命进化树上分枝愈加分离，相互被貌似不相连的间隙所隔离。达尔文认为分化和灭绝的过程可以解释活的物种间的间隙。分化推动了谱系分离，灭绝消除了谱系曾经联结它们的桥梁，产生了不连续性。物种起源出版以来，达尔文的微进化和宏进化的关系的主张反响如何？这里我们评价了达尔文提出的微进化和宏进化桥梁的结构完整行的三个必要条件。第一，一些物种形成事件应该和其后代生态学相关特征的分化相联系。第二，至少某些灭绝事件应该是由近缘物种的相互作用导致的。第三，某些谱系的灭绝与其近缘物种的分化相关。2. 分化提供的信息分化的原则从未成为分析的明确对象，但我们可以在进化生态学早期的发展中找到其印记，那时建立了紧密相关有机体只有在其形态，生境利用或者降低生态相似性的其他特征上相异才能在相同环境下共存这一学说。这些言论形成了紧密相关体的相互作用在群落形成中起到重要作用的观点。特征替代，也即地域重叠的物种间差异性上升的进化，就为选择偏好与其他物种生态需求不同的物种的个体这一假说提供了自然实验检验。在很多物种中，这些替代还未很好的成为它们的特征。适应辐射的过程也显著提及了达尔文的分化原则，即最初由George Gaylord Simpson1提出，由Dolph Schluter定义的“生态的，快速繁殖谱系内的表型多样性的进化。它发生在当一个单一的祖先通过不同环境和用以开发这些环境的特征分化而分化成许多物种的时候。”适应辐射通常与生态空间稀疏占有的分化相关，比如在远岛定殖之后，大的灭绝事件后的存活，或适应性阻碍的交叉来开拓新的生态机会。已表明资源竞争在一些适应辐射中有决定性作用。可能最著名的就是在Galapagos archipelago上13种达尔文雀Darwins finches的进化。这些鸟不同的身体大小，喙的形状，取食均源于一个共同祖先，它占领了这个几乎无鸟的岛屿。对许多类有机体来说，更大区域的陆上分化无疑是以与此同方式而进行的。没有化石记录的情况下，任何有机体现存群组的辐射可以通过在一个谱系中重建现存物种进化关系来创建系统发育，这通常是通过DNA序列数据来实现。这个方法源自最初古生物文献中的谱系多样化模型。除了定义物种间的关联性格局，系统发育也能产生当前多样性下关于进化节奏和可能模式的物种信息。这些分析的起点是系统发育中分枝点的时间分布，它包含了对过去物种形成和灭绝速度的某些推测，尽管这个过程中有不确定性和偏见的来源。一个常见格局就是一个谱系在其历史早期快速分化，随之其后的是多样化速率的渐进式减慢(Fig. 2)。这样的密度依赖型分枝进化源于最初的快速适应辐射，来填补大规模灭绝留下的开放的生态空间，例如，或者源于向新适应地带的扩散，某些能使环境更易获得的进化促进了该扩散。可利用生态空间的随之下降限制了进一步的多样化。正如达尔文在分化原则中预想的，快速多样化通常发生在一个谱系跨越生态阻碍的进化适应之后。例子包括不同谱系的红树林祖先对盐性水环境的反复入侵，各谱系的树种对温带环境的入侵进化形成寒冻耐受性，占领了气候更为干旱贫瘠的澳大利亚正扩张沙漠的小蜥蜴辐射。Timothy Barraclough及其他同事们总结了和进化关键革新相关的其他辐射。这些辐射也发生在更大的尺度上：例如，蝙蝠从单一祖先进化到能飞翔进入哺乳动物最大目经历了多于1100个的物种。多样化分析有时揭示了与达尔文宏进化理论一致的其他细节。比如生态上占领了地理边缘的生境燕雀以及许多衰落谱系。这些谱系的多样化和灭绝速率似乎比那些物种丰富的雀形目分枝的的多样化和灭绝速率低一阶数量级，因此符合达尔文谱系F(Fig. 1)，一个与更加快速多样化谱系相互作用相隔离的缓慢多样化的谱系。当然，达尔文分化原则已被一系列现今有显著特征的被普遍接受的进化现象所支持。3. 灭绝提供的信息大规模灭绝事件的发现和之后意识到的大规模灭绝代表了多数小事件的一尾分布主导了化石记录的灭绝分析。大规模灭绝有外部原因，包括陨石撞击，主要地球板块构造事件和全球气候变化。这些以离散方式出现的灭绝涉及了很多物种，并和达尔文提出的灭绝机制无关。的确，达尔文的互作灭绝隐藏在这些事件的背后，现代的分析几乎是恒一的研究化石记录中科或属的出现或灭绝，而物种很少能通过化石来辨识区分，但是正是种群或物种的灭绝与达尔文的分化原则十分相关。然而，即使化石记录可能不是评价达尔文提出的机制的有效根据，对某个时期或某个类群来说，物种水平上的起源和灭绝是能够辨识的。例如水生蚌类的最近化石记录，就可以推断出关于达尔文提出的灭绝机制。对现存的有机体的灭绝分析几乎专属在保护生物学的领域内，这种情况下灭绝的主要原因包括引入捕食者和竞争者，气候变化，生境毁坏，随之即来的是曾经广布的种群细化为小的隔离种群。最近的研究集中在定义物种的这些敏感的预示灭绝的特性，比如地理分布区，种群密度，生活史和营养级。现代灭绝的许多原因和相关性都具有达尔文所强调的生物相互作用和调节种群大小因素平衡倾斜的特征。例如，小的地理分布区，低的种群密度和高营养级的占领经常和高灭绝风险显著相关。对丰度已经很小或分布有限的物种来说，通常调节种群大小因素的小变化能够使平衡向灭绝倾斜。许多这些因素都涉及了和其他物种的相互作用。尽管现代灭绝的原因常常存在于达尔文设想的自然过程之外，但就像入侵物种的影响一样，许多原因还是支持自然过程的说法。关于西印度鸟的最近工作通过地理分布区和基于DNA的系统发育，提供了研究引起灭绝的生态地理缩减渐进阶段的罕见机会。定殖岛屿的鸟类开始了分布区扩张和缩减的相继阶段，涉及了类群的循环。最近的定殖者与它们的大陆来源种群在遗传上不可分，占领了广阔的地理分布并主要生活在低地生境。年长的，遗传分化的，在一个或极少的岛屿上出现的种群，常常局限在森林生境的高层。每个种群都提供了这个过程的快照，从开阔的低地生境的最初占领，到森林山区环境的扩散，再到被低地生境的新定殖者的排除。当它们适应岛内环境，古老的类群也隔离为对当地灭绝敏感的小种群。这个循环过程和随后的灭绝可能性的提高，很好的吻合了达尔文生物相互作用驱动了灭绝的概念。这些来自现代灭绝研究的支持是具有可理解的局限性，但随着近来研究种群历史的分子工具的可获得性，证据会开始更快的积累。达尔文关于灭绝原因的的主张仍有待公平的评价。他主张许多类群的灭绝是多样化之下生态相似而适应优势的群组竞争而驱动的。宏进化的达尔文解释的核心假设鲜有以观察或实验为依据的支持，主要因为合适证据的搜寻在进化和生态的间隙中落空；当然任何情况下，恰当的证据都很经得住发现。4. 分化和灭绝的结合达尔文宏进化解释的中心是一个群组以另一个群组为代价来获得成功。化石记录中，古生物学研究经常揭示了取代，但是它们的时间，空间和分类学方法常常具有局限性。关于动物区系取代的研究区域关注与地球环境主要变化相关的生物变化，比如第三纪中期的温度下降和温带纬度地区干旱的上升。例如，Christine Janis及其合作者们记录了中新世北美的牧食动物取代食草哺乳动物的现象并将其归于草地对森林的取代。Jin Meng 和 Malcolm McKenna 记录了始新世和渐新世间蒙古高原上相似的取代，随着喜马拉雅山脉和青藏高原的抬升，那里占领森林景观的奇蹄动物主导的哺乳动物区系被啮齿目动物主导的草原动物区系所取代。更多物种连续背景的取代的直接证据源于采用合理的分类学方法分析长的化石序列，例如Carlos Jaramillo 及其同事们记录了四千万年前古新世和中新世间南美西北部的花粉形态型。尽管在这个时期中，环境和总体多样性都发生了变化，植物区系的形态种成分连续更新，甚至在气候相对稳定的时期（也是如此）。化石记录中这些变化更为明显的例子包括白垩纪时低纬度地区裸子植物被被子植物所取代，以及始新世后期欧洲非雀科鸟类被雀科鸟类所取代。这两个例子中，古老群组几乎完全被现代群组取代，仅仅留下生物群的偶见遗迹-裸子植物一例中罗汉松科和买麻藤属，欧洲鸟类一例中的褐雨燕和啄木鸟。达尔文多样化和灭绝的附加间接证据源于下列观察，大规模灭绝事件发现之后，物种丰富度保持相对稳定。这个格局出现在化石记录中，并在某些缺乏分枝年龄与现代多样性相关性的类群中是明显的。这个格局暗示了在这些间隔中物种形成和灭绝之间的潜在平衡。可能物种形成和灭绝是随机的，互不相联的事件随时间而平衡。然而，随机物种形成和灭绝过程的模型暗示了物种完全取代所需的平均时间大约是物种数量和单个物种持续的平均时间的产物。物种的持续时间可以从化石记录中或者最近可从系统发育中估算出来，这些估算典型位于一百万和一千万年之间，对于用以解释所观物种周转率的随机物种形成和灭绝太过漫长。相反，只有一些谱系显示了过量的物种形成和另一些谱系显示了过量的灭绝时，物种的更快周转才得以和谐。仅仅需要这两个之间直接的联系来支持达尔文宏进化的机制。5. 结论尽管达尔文在他的分化原则的某些细节可能有误，但他的基本思想值得盛赞，特别是普遍认可的隔离繁殖种群的起点。他的分化原则的重要真理已经出现在进化生态学的各个方面，这个领域中，相同原则以特征替代和一些系统发育模型的形式出现，而特征替代和一些系统发育模型是在物种起源出版了一个世纪后，在不同背景下独立发现的。由于在保护生物学中灭绝的研究彰显重要，达尔文对于灭绝和多样化的联结未能再现。在淡出大规模灭绝后的背景之前 ，导致灭绝的竞争取代曾有一度被古生物学家广泛无争的接受。然而引人注目的证据就是生物相互作用至少在某些灭绝事件中所起的作用，灭绝和分化之间的互补关系为达尔文的主张找到了足够的支持，这作为微进化和宏进化之间切实可行的联结值得深思。达尔文的主张为关于宏进化的现代讨论带来全面信息，比如仅仅微进化不能解释宏进化。理解宏进化需要生态，进化，谱系多样化的形成和衰落历史作用的综合。其他的研究者，如最近的David Jablonski59,已经表达了相似的信息。他的见解比达尔文更为复杂并反映了1859年以来，生态，进化，古生物学这些学科的成长，但是它保留了达尔文强调的生物筛的出现，其存在于微进化和宏进化之间，形成了进化改变的长期结果。Jablonski通过提高领域间的整合来搭建微进化和宏进化的桥梁的呼吁而得出结论，我们也赞同他。大规模灭绝，大尺度扩张，和化石记录中分枝的缩短是有吸引力的，而非故事的唯一部分。背景灭绝是难以捉摸的，但必须考虑它们以理解达尔文关于进化和相互作用而引起的物种周转机制。现存种群的研究包括种群调节的机制，灭绝的现代原因和适应辐射的原因可以产生形成生活史各因素的重要暗示。最后，谱系多样化历史格局的信息现在可以由分子系统发育来开发，解释了这些格局的潜在原因。这是化石记录的信息，种群和现存有机体的进化动态，以及系统发育的综合将为达尔文微进化和宏进化桥梁提供最终检验。许多人视物种起源为美丽的化石，但我们视其为继续提供深刻的见解并启发先代研究的生动文献。它涵盖了从现代综合论缝隙中漏网的宝贵思想，并且当恰当更新的时候，能够燃起解答进化生物学一些主要的未解之题的激情。BOX1 宏进化简要回顾关于宏进化机制的最近的一个争议是自然选择（微进化）是否也是宏进化的原因。达尔文主张尽管自然选择是引起进化的唯一机制，分化和灭绝均形成了这个过程中出现的大尺度格局。宏进化这个争议的最初阶段集中于自然选择引起的变化会导致连续变异的预想。如果自然变异比如物种或分类等级制度里的种上等级（如科和属）的区别是不连续的，那么，引起变化的潜在机制必须也是不连续的。一些人捍卫宏进化：新物种的起源是大的单个突变的结果。间断平衡和物种排序化石记录解释的两种进化格局被认为和自然选择不一致。第一，Stephen Jay Gould and Niles Eldredge观察到个体谱系的详细历史揭示了很少或没有变化的长间隔（平衡或稳态）中点缀着与新物种起源相关的快速变化（间断）。他们主张自然选择在稳态时期可以很好的调节有机体，但是间断变化需要另一个机制来解释。第二，化石记录通常揭示了物种排序，表明一些谱系快速分化成新的物种而其他谱系衰亡。Gould主张物种选择是解释这两个现象的机制。物种选择把物种当作选择的单位，就像自然选择把个体当作选择的单位那样。整合进化和适应辐射George Gaylord Simpson提出的“整合进化”的机制是现代综合论(1930s1950s)关于自然选择如何与其他过程相联系以解释物种排序。它与物种选择立场相反，因为微进化过程中出现了宏进化。Simpson把关键辐射，或者可以允许有机体扩张入之前未充分利用的环境的变化，结合Wright的理论模型来解释成功谱系的突然出现和扩张。模型的主要特点是适应景观。适应峰被定义为界定适应良好表型必须一起出现的特征联合。峰由“谷”也即使适合度减少的特征联合而彼此相隔，Wright的理论模型引发了自然选择，基因漂变，突变和迁移的联合，允许了峰的改变。Simpson把这些模型调试成为峰和峰积累进化如何产生新谱系的一个逻辑方案。这些进化积累并发生在有限的地理区域的事实表明它不可能见于化石记录。Simpson随后发展了适应辐射的概念，它依然是物种排序不相上下的解释，因为这些辐射由自然选择引起，能够以多样化的速率解释谱系间的不同(见“分化的进展”章节)异时性自然选择的特定类型和适应反应已经被引起快速形态进化的潜力所证实。Gould支持异时性，或者一个有机体相对于其他有机体的一个组分的发展速率的变化，是后代物种快速进化的机制，这些后代物种具有祖先成体和幼体混合特征。脊椎动物起源的一个假设是他们源于类似有被膜的祖先，该祖先的幼虫阶段具神经束并能活跃游泳，但是后来进化为成体后这些特征消失。脊椎动物的共同祖先可能由这样的类似有被膜的，变态性缺失的祖先进化而来，这些幼体特征保留至成体。这个后代物种的成体由于和祖先成体生活阶段紧密相关而不易被辨识。Figure 1 达尔文关于微进化和宏进化联系的观点该图位于达尔文物种起源的第四章，横轴代表假定的生态学变异，纵轴代表时间。每个以罗马字母I to XIV标识的水平线代表一个非特指的长久时间间隔。A-L是11个假定的属，两个物种（A和I）随时间多样化，而八个灭绝。一个物种（F）没有多样化但有存活的后代，这代表达尔文描述的“活化石”在边缘生境存活的，在与更快速多样化的谱系的相互作用中受到庇护的，缓慢进化的物种，在每个多样化谱系和时间的交点处，以岔开的线段代表谱系，它们特征和生境利用互不相同，其中的大多数都已经灭绝，一部分，字母在下带有数字上标的代表灭绝的后代亚种或种。每个水平时间段内的后代并不仅仅是它们直系祖先的简单修进版，而是新的改进了的有机体，战胜了它的母代谱系并导致其消失，因此a2不仅仅是a的第1000个 后代，而是胜出A的子代谱系。如果一个节点上存活的谱系大于一个，存活者趋于是那些于其他最不相同的谱系。比如A1和M1都是最具分岔的种群，在第一次时间间隔结束后由A分化而来并存活，每个多样化的谱系，其后代在横轴上展呈扇形，逐渐占领更多的生态空间。它们得以这样以横轴上离其最近的灭绝的物种为代价，可能是因为它们在竞争中丧失了资源。（Figure 1复制于ref. 1.)·Figure 2 时间谱系图这个“时间谱系”（LTT）小块图基于一个系统发育树分枝点的时间分布。a,北美夜莺的长于9KBP的线粒体和核基因内含子DNA序列，物种主要是林莺，但也有源自热带绿背森莺，威尔森鸻和美洲红尾鸲，枝长和绝对时间成比例。星号标记的枝点有贝叶斯后验概率>0.95的支持。其他枝点的数字是确然概率。b，源自这个系统发育树的时间谱系图。Y轴代表谱系数量；x轴代表早于目前的估计时间。实线代表每个时间间隔上的祖先谱系（不同分枝）数量对数的绝对值。阴影是谱系数量的95%置信区间。线段是如果没有灭绝，现有种群是恒定速率分化的产物说看到的结果。注意新谱系的积累速率初始很高然后下降。谱系积累曲线的斜率代表了多样化的净速率，也即新谱系形成的速率减去灭绝谱系的损失速率。Dan Rabosky 和 Irby Lovette 说明了这个格局的解释只能是初始高的物种形成速率和随之多样化减速的速率。这个格局和密度依赖的物种形成过程一致，也就是说在被有限资源限制之前就填充了生态空间的谱系的早期分化。（Figure 2经允许复制于ref. 30.)1. Darwin, C. On the Origin of Species by Means of Natural Selection, or the Preservation of Favoured Races in the Struggle for Life (John Murray, 1859).This book is essential reading for those who wish not only to understand evolution in general but also to see the wealth of Darwins original ideas that have yet to be tested.2. Wallace, A. R. On the tendency of varieties to depart indefinitely from the original type.J. Proc. Linn. Soc. (Zool.) 3, 5362 (1858).3. Rudwick, M. J. S. Bursting the Limits of Time (Univ. Chicago Press, 2005). This book provides the best explanation for how it became evident that fossils represent the history of life and how the geological timescale was developed.4. Mayr, E. Reasons for the failure of theories. Phil. Sci. 61, 529533 (1994).5. Mayr, E. Systematics and the Origin of Species (Columbia Univ. Press, 1942).6. Dobzhansky, T. Genetics and the Origin of Species (Columbia Univ. Press, 1937).7. MacArthur, R. H. Geographical Ecology (Princeton Univ. 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Ecological character displacement and the study of adaptation. Proc. Natl Acad. Sci. USA 97, 56935695 (2000).17. Simpson, G. G. The Major Features of Evolution (Columbia Univ. Press, 1953).18. Schluter, D. The Ecology of Adaptive Radiation (Oxford Univ. Press, 2000). In this paper, Schluter updates Simpsons concept of adaptive radiation and integrates it with the modern evidence for such radiations.19. Harvey, P. H., May, R. M. & Nee, S. Phylogenies without fossils. Evolution 48, 523529(1994).20. Raup, D. M., Gould, S. J., Schopf, T. J. M. & Simberloff, D. S. Stochastic models of phylogeny and evolution of diversity. J. Geol. 81, 525542 (1973).21. Nee, S., Mooers, A. O. & Harvey, P. H. Tempo and mode of evolution revealed from molecular phylogenies. Proc. Natl Acad. Sci. USA 89, 83228326 (1992).22. Nee, S., May, R. M. & Harvey, P. H. The reconstructed evolutionary process. Phil. Trans. R. Soc. Lond. B 344, 305311 (1994).23. Pybus, O. G. & Harvey, P. H. Testing macro-evolutionary models using incomplete molecular phylogenies. Proc. R. Soc. Lond. B 267, 22672272 (2000).24. Nee, S. Birthdeath models in macroevolution. Annu. Rev. Ecol. Syst. 37, 117 (2006).25. Harvey, P. H., Holmes, E. C. & Nee, S. Model phylogenies to explain the real world. Bioessays16, 767770 (1994).26. Ricklefs, R. E. Estimating diversification rates from phylogenetic information. Trends Ecol.Evol. 22, 601610 (2007).27. Ricklefs, R. E. in Speciation and Patterns of Diversity (eds Butlin, R., Bridle, J. & Schluter, D.)257277 (Cambridge Univ. Press, 2009).28. Ricklefs, R. E. Evolutionary diversification and the origin of the diversityenvironment relationship. Ecology 87, S3S13 (2006).29. Phillimore, A. B. & Price, T. D. Density-dependent cladogenesis in birds. PLoS Biol. 6, 483489 (2008).30. Rabosky, D. L. & Lovette, I. J. Density-dependent diversification in North American wood warblers. Proc. R. Soc. Lond. B 275, 23632371 (2008).31. Stanley, S. M. 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